Деревянная церковь Благовещения была построена в 1738 г. Каменное здание – в 1750-1756 гг. Архитектором храма предположительно считается племянник знаменитого Доменико Трезини – Джузеппе (Осип) Трезини. Храм представляет собой крестообразное в плане трехэтажное здание, увенчанное луковичными главами. В архитектуре строения соединяются черты допетровского и консервативного русского (московского), провинциального церковного строительства XVII – начала XIX вв. Трехъярусная колокольня достраивалась в 1780-х гг. (самая высокая на Васильевском острове, ее высота – 42 метра). Позже была построена часовня (архитектор М. Ф. Еремеев). При церкви имеется кладбище, на котором похоронены многие ученые: изобретатель токарного станка А. К. Нартов, географ-исследователь Камчатки С. П. Крашенинников и др. Храм строился по инициативе петербургского купца И. Чиркина. Является самым большим по числу престолов в Петербурге – их в храме семь.
Церковь серьезно пострадала во время обстрелов в период блокады. Восстановительные работы ведутся с 1952 г. В 1994-1996 гг. на купола храма были подняты утраченные кресты.
