Основан в конце XV века. В XVII веке построена большая церковь, колокольня и монашеские кельи. По преданию, заложению монастыря предшествовало чудесное появление образа иконы св. Онуфрия над рекой Западный Буг. Монахи Яблочинского монастыря не приняли Брестскую унию, за что были записаны в дизуниты (религиозные диссиденты) и претерпевали гонения. Ситуация изменилась после разделов Речи Посполитой и создания Царства Польского. Монастырь стал финансироваться российскими властями и проводить политику русификации и возвращения униатов в лоно православной церкви. Возложенная властями задача осложнялась недостаточным уровнем богословского образования и тем, что большинство монахов не были этническими русскими.
В 1838—1840 годах трёхпрестольная церковь обнесена каменной стеной.
К 1914 году при Яблочинском монастыре действовали курсы чтецов, школа церковно-приходских учителей и трехлётняя сельскохозяйственная школа.
Во время Первой мировой войны постройки монастыря были уничтожены, а польские власти отобрали школьные здания и почти всю землю. Вторая мировая война также нанесла большой ущерб: в 1942 году на территории монастыря произошёл пожар.
В течение многих лет Яблочинский монастырь был единственным мужским православным монастырём в Польше. В монастыре хранятся древние иконы (св. Онуфрия XV века) и книги.
Яблочинский монастырь является местом пострига в монашество преподобного Алексия Карпаторусского, апостола Карпатской Руси и возродителя православия среди русинов.
В 1974 году в монастырь были перенесены из Варшавы старшие классы духовной семинарии, восстановлена школа чтецов, создан приют для престарелых священников. Ежегодно происходит большое паломничество на праздник св. Онуфрия.
Наместниками монастыря были нынешний Митрополит Варшавский и всея Польши Савва (Грыцуняк), архиепископ Люблинский и Холмский Авель и трагически погибший в авиакатастрофе под Смоленском Архиепископ Гайновский Мирон (Ходаковский).
В 1999 году монастырь получил статус ставропигиального. Ныне в монастыре подвизаются 9 монахов и 1 послушник. Имеется гостиница для паломников на 30 мест.
